Ze groeide op in Los Angeles, waar ze een exclusieve school bezocht voordat ze naar de Yale-universiteit ging. Daar haalde ze een Bachelorsgraad in Literatuur; ze slaagde magna cum laude.

Vanaf haar peutertijd was ze te zien in televisiereclames, en verscheen ze in verschillende televisieseries en films.

Ondanks dat Jodie nooit acteerlessen heeft gevolgd, viel ze wel regelmatig in de prijzen. Op 14-jarige leeftijd ontving ze een Oscarnominatie voor beste vrouwelijke bijrol voor haar rol in Martin Scorseses film, Taxi Driver. Later won ze een Golden Globe en een Oscar voor beste vrouwelijke hoofdrol in The Accused (1988), en won opnieuw een Oscar voor The Silence of the Lambs.

Jodie deed lang geheimzinnig over haar geaardheid, totdat ze ze Sherry Lansing Leadership Awardin ontvangst nam in 2007. Ze bedankte haar vriendin, Cydney Bernard, met de volgende woorden: "Thanks to my beautiful Cydney who sticks with me through all the rotten and the bliss."  Jodie en Cydney voedden samen twee zonen op.

Haar relatie met Bernard kwam in 2008 ten einde. Foster kreeg hierna een relatie met tv-producente Cynthia Mort. In 2013, tijdens het ontvangen van de Cecil B. DeMille Award, kwam ze definitief uit de kast als lesbienne door te zeggen: "I already did my coming out about 1000 years ago, back in the stone age, those very quaint days when a fragile young girl would open up to trusted friends and family and co-workers, and then gradually and proudly to everyone who knew her, to everyone she actually met." Foster trouwde in april 2014 met haar huidige partner, Alexandra Hedison, die we kennen als vroegere partner van Ellen DeGeneres en van haar rol als Dylan in the L-word.